PRIMATES NO HUMANOS
 

1. Introducción
 Cuando los animales se usan para la experimentación, se debe hacer esfuerzos para proveer un ambiente físico y social que contribuye a su bienestar. También, la estructura social hace que muchos animales de experimentación son sensibles a las consecuencias nocivas de condiciones inapropiadas de alojamiento. En Canadá, solamente cuatro especies primates no humanos (PNH) se usan actualmente en la investigación, la enseñanza y las pruebas: el rhesus (Macaca mulatta), el macaco cynomolgus (Macaca fascicularis), el mono verde africano (Cercopithecus aethiops) y el mono ardilla (Saimiri sciureus). Los nombres comunes y científicos de numerosas especies se incluyen en el Apéndice 1.

En esta sección, se tratará específicamente del mejoramiento del bienestar y del comportamiento social de los primates no humanos. Como Markowitz y Line (1989) lo indican: "Es evidentemente posible encontrar métodos que permitirán de combinar el enriquecimiento ambiental con un protocolo de investigación para mejorar ambos."

Aunque el animal pueda parecer saludable, los investigadores "no pueden contentarse de mantener el statu quo," dice Line (1987). El desafío de los investigadores es de buscar maneras prácticas de crear oportunidades, para primates, de demostrar su comportamiento normal, "especialmente para los alojados solos". Está escrito en el Volumen 2 (1984) de este Manual que "Cualquier primate alojado solo puede probablemente sufrir de la privación social, un estrés que puede alterar los procesos fisiológico y comportamental." Es importante, por lo tanto, de proveer la compañía de congéneres compatibles u otras especies de PNH, y, cuando es imposible, aumentar la compañía humana.

Hay un aumento continuo de datos científicos sobre el tamaño del espacio/jaula apropiado para los PNH. Aunque el tamaño de las jaulas sea una variable importante, la preocupación principal será ante todo de ofrecer a los animales de laboratorio una gama de actividades adaptadas a la especie (Bayne, 1989; Bayne y McCully, 1989; Line, 1987; Bantin y Saunders, 1989; Fajzi, Reinhardt y Smith, 1989; Chamove, 1989; Markowitz y Spinelli, 1986; Segal, 1989a). Wilson (1982) descubrió que los cercados de los gorilas y de los orangutanes cautivos, no tienen incidencia sobre el grado de actividad de estos animales. Sugirió que los objetos a dentro del ambiente eran más importantes que el tamaño o la complejidad del cercado. Los primates mantenidos privados de estímulos externos tienden a demostrar una actividad motriz mucho más frecuente que otras categorías de comportamiento tales como: expresiones faciales, jugada, y comportamiento inquisitivo (Martinic, 1990). Chamove (1989) nota que muchas técnicas exitosas de enriquecimiento actúan de una manera parecida al incremento del espacio físico. Snowdon, Savage y McConnell (1984) notan los efectos adversos de las jaulas demasiado pequeñas sobre la reproducción, y reconocen el hecho que las jaulas pequeñas aumentan la incidencia de los movimientos estereotipados y de otros comportamientos no locomotores anormales.

Los animales que no están alojados ni tratados adecuadamente y de manera humanitaria "producen resultados que se confunden claramente con la angustia" (Markowitz y Spinelli, 1986), es decir, pueden conducir a datos poco confiables debido a los efectos del estrés comportamental (Levine, 1985) e introducen variables indeseables (Morton y Griffiths, 1985). Es importante, por lo tanto, que los que usan los PNH se documenten sobre las características distintivas y las necesidades de estos animales antes de utilizarlos como animales de experimentación. Las diferencias que existen dentro de una misma especie y entre especies dificultan la tarea (Snowdon, 1990). Wolfle (1990) sugiere que el investigador consulte la literatura psicológica relativa al aprendizaje y a la percepción de los animales. Concluye diciendo que: "La mejor de las herramientas para el bienestar comienza con la rutina de observar frecuentemente a cada animal."
 

2. Interpretación de las posiciones de comportamiento y morfológicas
 Las personas que trabajan con primates a veces mal interpretan el significado de las señales de comportamiento o morfológicas de estos animales, así también como el efecto que tienen ciertas actitudes de los humanos sobre ellos. Las prácticas inadecuadas de manejo animal aumentarán probablemente el nivel de angustia durante el tiempo de la limpieza, de la alimentación y del mantenimiento (Fox 1986; Line, Morgan, Markowitz et al. 1989), y incrementarán el riesgo de heridas de ambos lados humano y animal. La descripción de estas señales mal interpretadas sigue a continuación:
 
a) La mirada fija
 La mirada fija expresa generalmente un humor agresivo en los PNH (p. ej., en el rhesus). Antes del ataque, los primates amenazarán siempre su adversario por una mirada fija. Este comportamiento produce típicamente una de las respuestas siguientes de parte del receptor: una amenaza (por orden creciente de intensidad, mira fijamente a su vez, mira fijamente con la boca abierta y gruña), el ataque (brusco movimiento por adelante, golpes y mordedura), o una reacción de sumisión (evita de mirar, se esquiva, hace una mueca de miedo). Las personas que trabajan con primates tienen que recordar que un mono se siente amenazado y a punto de ser atacado, cuando uno lo mira intensamente.
 
b) La mueca de miedo
 La mueca de miedo está parecida a una sonrisa exagerada; los rincones de la boca se retractan totalmente, mostrando todos los dientes. Esta expresión puede ser acompañada por gritos fuertes y agudos (Van Hoof, 1963, 1967). La mueca de miedo o el hecho de mostrar todos los dientes constituye una señal ritual de sumisión unidireccional que el subordinado emite para el dominante.

Así, la mueca de miedo no demuestra una voluntad de jugar o una motivación agresiva. Las personas que se ocupan de los PNH inducen esta sonrisa por inadvertencia cuando se acercan hacia el mono mirándolo. La mejor manera de evitar de provocar una mueca de miedo es de tratar de no mirar fijamente al mono y de aproximarse de manera indirecta.
c) El castañeteo de los labios o de los dientes
 En muchas especies donde ocurren estas prácticas (p. ej., en el macaco rabón), el animal que castañetea los dientes indica una tendencia para huir, mientras el mono que castañetea los labios indica un sentido más fuerte de atracción social (Van Hoof, 1963). Son gestos de salutación que expresan una disposición de afiliación y que probablemente incluyen un elemento de sumisión, dependiendo de las circunstancias.
 
d) Aseo
 La extirpación de partículas de suciedad y de ectoparásitos sirve para establecer, mantener o restaurar los lazos sociales positivos y expresan un estado de no agresión y reducen la tensión. La función de limpieza del aseo social es solamente secundaria en importancia. El aseo puede pacificar a otro animal, pero se usa también para mantener lazos sociales, como en madres que asean sus bebes o entre miembros de una pareja.

El aseo también sirve para calmar individuos dominantes, para prevenir las agresiones, para proveer contacto-confortación (consuelo) a las víctimas de ataques, para reconciliarse con un adversario después de una pelea, o para tranquilizar subordinados. Por ejemplo, es el macho quien asea a la hembra que corteja, y es un elemento importante de asociaciones cooperativas, tales como coaliciones y alianzas.
 
e) Hinchazón sexual
 En muchas especies, las hembras en estro tienen un perineo rojo y/o hinchado. Esto señala al macho su receptividad sexual. La importancia de este hinchazón es altamente variable entre especies. Las hinchazones sexuales se mal interpretan a veces como siendo heridas o manifestaciones de síntomas de un estado patológico. Blaffer-Hrdy y Whitten (1987) presenten datos comparativos sobre el duración del ciclo, la duración del flujo menstrual, las señales visuales, y el comportamiento de los machos y de las hembras al momento del estro para todas las especies.
 
3. Características distintivas
 a) Locomoción
 Al contrario de la mayoría de los otros animales de experimentación, que son esencialmente terrestres, los PNH se caracterizan por numerosas adaptaciones morfológicas y de comportamiento importantes debidas a su vida de arborícolas tridimensional. Estos adaptaciones son la visión estereoscópica, habilidades manuales y modos específicos de locomoción (como trepar y saltar, etc.). La mayoría de los PNH muestran reacciones verticales de fuga (Burt y Plant, 1990). Cada especie tiene un repertorio de comportamientos precisos y, para cada especie, se deben considerar los límites verticales privilegiados en el ambiente natural.
 
b) Vida social
La mayoría de las especies de PNH, incluyendo la mayoría de aquellas que se usan en laboratorios, son altamente sociales (Boccia, 1989) y viven en grupos sociales complejos; sin embargo, estos grupos sociales no son necesariamente permanentes. Las especies que son primariamente solitarias incluyen algunos lemúridos y los orangutanes (Jolly, 1985). Las tres principales categorías de sociedades son la familia, el grupo constituido de un macho y de varias hembras, y el grupo compuesto por muchos individuos de los dos sexos. La mayoría de los PNH de laboratorio pertenecen a la tercera categoría.

Mucho estudios demostraron que los PNH reconocen individualmente cada miembro de su grupo y que establecen lazos a largo plazo, que se extienden durante años o toda la vida, con muchos miembros de su familia y con otros fuera del grupo familiar. Esta relaciones, bilaterales y multidimensionales, involucran el juego, el contacto de confortación, el aseo, la actividad sexual, la protección, el apoyo durante conflictos, etc.

Debido a los lazos sociales que se crean en la mayoría de las especies, es probable que los animales aislados sufran de esta situación. Estudios han indicado que los efectos del aislamiento social difieren entre los rhesus, los macacos come-cangrejo, y los macacos rabón, los rhesus siendo los más afectados (Sackett, Ruppenthal, Fahrenbruch et al. 1981).

Es Harlow, en el decenio de 1960, quien contribuyó más al conocimiento de la privación social. Los animales criados en aislamiento social total se caracterizaron como distantes, con personalidades extrañas, y con comportamientos sociales, sexuales y exploratorio aberrantes (Harlow y Harlow, 1965). Goosen (1981) criticó el aislamiento del rhesus, notando que los momos alojados individualmente tienen poca oportunidad de aprender a enfrentar ciertas situaciones y pueden demostrar comportamientos imprevisibles (Novak y Suomi, 1988).
 
c) Aptitudes cognoscitivas
 El comportamiento de los PNH refleja mucho su inteligencia. Por ejemplo, los leoncitos (lion-tailed monkey), los chimpancés y los monos capuchino fabrican instrumentos para sondar, y algunas especies utilizan "Aherramientas" para facilitar la adquisición de alimentos, tales como cascanueces (Beck, 1980). La investigación ha demostrado también que los leoncitos manipulan objetos, y los usan como escala, para crear perchas, y como palanca (Westergaard, 1988). EMacaca nemestrina aprende mediante la observación de otros y transmite tradiciones sociales (Cole, 1963). Ellos son excelentes para manipular a terceros haciendo coaliciones y compitiendo para el aliado más fuerte, mediante la utilización de estrategias de afiliación. Además, ellos son capaces de recorrer a algunas formas de supercherías (Smuts, Cheney, Seyfarth et al. 1987).
 
d) Emociones
 El estrés físico y emocional provoca la secreción de diversas hormonas, principalmente del grupo de los corticoesteroides, particularmente el cortisol (Moberg, 1985).

Si se acepta que los humanos y los simios están relacionados siguiendo la evolución de las especies, es conveniente considerar los simios de África (el gorila y dos especies de chimpancé) como siendo los parientes más cerca del humano (Martin, 1988). Por otra parte, los PNH manifiestan mucho sus emociones de la misma manera que los humanos, tal como: expresiones faciales, vocalizaciones, posturas, gestos y reacciones parecidas.

Reaccionan emocionalmente frente a ciertas situaciones como, por ejemplo, una separación o una amenaza, de la misma manera que los humanos en situaciones parecidas. Además, muchos de los comportamientos anormales demostrados por los PNH cautivos son parecidos a los modelos de comportamiento del humano encerrado (Passingham, 1982).
 4. Evaluación del bienestar social y el comportamiento
 El bienestar psicológico puede definirse como "un estado de armonía física y psicológica de un animal con sí mismo y con su ambiente" (Coelho y Carey, 1990). Dresser (1988) indica que el bienestar de un animal "...no significa solamente la ausencia de dolor y de angustia. Implica también que las necesidades fisiológicas, de seguridad y de comportamiento de un individuo están satisfechas."

Aunque que no podamos medir el bienestar psicológico en los PNH, los criterios siguientes sirven como indicios que tal estado existe: a) una buena salud física; b) ninguna señal de dolor, angustia o malestar; y c) ningún comportamiento anormal.

Moberg (1985) propone que el bienestar de un animal está afectado por las circunstancias estresantes en su ambiente, y sugiere que los investigadores observen si la capacidad inmunitaria, la función reproductiva o el crecimiento y desarrollo del animal están modificados: "La existencia de estados pre-patológicos en estos sistemas indicarán que el bienestar del animal está amenazado."
 
a) Estado de salud física
 Una salud pobre y heridas físicas no son compatibles con el bienestar psicológico o físico. La salud física debería ser rutinariamente evaluada por un veterinario calificado.

Algunas de las señales externas más obvias que pueden controlarse son la condición del pelaje y de la piel, el aspecto de los ojos y, si el tamaño de la jaula lo permite, la manera de moverse.

Ejemplos de anormalidades incluyen la ausencia de repuestas y la sumisión exagerada, el arrancamiento de los pelos y su ingestión (Reinhardt, Reinhardt y Houser, 1986), y puede incluir la postura agachada.
 
b) Ausencia de señales de dolor, angustia y malestar
 Aunque los PNH expresan su temor mediante gritos agudos, es poco probable que se quejen con gritos fuertes cuando experimentan dolor. En vez, muestran una postura encorvada o agachada, un paso anormal o lento. Paran de asearse y evitan congéneres. Pueden gemir, rehusar de comer y beber, y frecuentemente llaman la atención de sus congéneres (Hinde y Rowell, 1962) (véase Control del dolor animal en la investigación, la enseñanza y pruebas).
 
c) Ausencia de comportamientos anormales
 Los primates de laboratorio pueden exhibir problemas de comportamiento anormal tanto en una jaula desierta como en un grupo compatible (Reinhardt, Reinhardt y Houser, 1986). Sin embargo, Reinhardt (1990b) informa que la mayoría de los animales se comportan normalmente, aun en un ambiente empobrecido.

Cada especie de PNH se caracteriza por un repertorio específico de comportamientos. Etogramas, o listas descriptivas de los comportamientos típicos de las especies, han sido publicados (Van Hoof, 1967; Bertrand, 1969; Fedigan, 1976; Skinner y Lockard, 1979; O'Keefe y Lefshitz, 1985; Walsh, Bramblett y Alford, 1982; Erwin y Deni, 1979). Una documentación amplia sobre el comportamiento social de los PNH que viven en su ambiente natural o en cercados externos grandes está también disponible. Para la distribución geográfica, la ecología, la dieta, la reproducción y el comportamiento social de un muestra representativa del sub-grupo taxonómico de PNH, véase Smuts, Cheney, Seyfarth et al. (1987).

A pesar de diferencias importantes entre las especies y los grupos, es posible identificar categorías generales de comportamientos anormales, observados en especies cautivas de PNH. Un resumen con ejemplos se encuentra más adelante. Más detalles y una descripción de las variantes de idiosincrasia pueden encontrarse en la literatura (Goosen, 1981; Walsh, Bramblett y Alford, 1982; Erwin y Deni, 1979).
d) Ejemplos de comportamientos anormales
 i) Comportamientos y posturas extrañas
 Auto-mordedura, auto-abrazo, arrancamiento y ingestión de pelos, dispersión de las heces, golpes en la cara o en los ojos, felación y "brazo bamboleando" acompañado por ataque con este brazo.
 
ii) Comportamientos estereotipados
 Andar a paso largo, "saludar," bambolear la cabeza, caminar o saltar en el mismo lugar, dar volteretas, balancear, y embestir la jaula.
 iii) Trastornos del apetito
 Coprofagia (ingestión de sus heces), beber su orina, hiperfagia (comida excesiva), y polidipsia (sed intensa a largo plazo).
 
iv) Niveles anormales de actividad
 Inactividad, depresión.
 
v) Comportamientos sociales anormales
 Negligencia maternal, exageración de la protección maternal, del miedo y de dependencia de los bebes, comportamiento sexual inapropiado, hiperagresividad, hipersumisión y negación de interacciones sociales.
 
5. Medios para favorecer el bienestar social y el comportamiento
 Existen varias maneras para alterar o mejorar el ambiente de un animal. Beaver (1989), por ejemplo, sugiere cinco medios básicos: el enriquecimiento del comportamiento (creando un ambiente parecido al ambiente natural), compañeros sociales, aparatos artificiales, actividades de busca de alimentos, y control de los elementos no comestibles. Algunos de estos medios se describen a continuación:
 
a) Congéneres sociales
 El mejor enriquecimiento psicológico es de tipo social (Crockett, 1990). Desde luego, proveer oportunidades para interacciones sociales es la mejor manera para ayudar a los PNH enfrentar las dos categorías principales de problemas asociadas con la cautividad: el aburrimiento (estimulaciones insuficientes) y el miedo. Parece efectivamente que las interacciones sociales sean la fuente más rica de estimulación y la mejor fuente de seguridad emocional. Segal (1989b), en la edición de una nueva publicación sobre los PNH, anotó que varios autores llegaron independientemente a la conclusión que "existe un medio único de mejorar realmente la vida de un PNH en cautividad, es de procurarle un animal como compañero." Además, se cree que la interacción social puede suceder en un ambiente enriquecido (Martinic, 1990).
 
b) Alojamiento
 i) Alojamiento individual
 Reinhardt (1990a) revisó y contestó las razones que se dan usualmente para alojar los primates individualmente. Estas incluyen las heridas, la transmisión de enfermedades, los grados de jerarquía de dominancia, la angustia social y la desnutrición de un congénere de rango inferior. Reinhardt concluye que logró socializar de nuevo a chimpancés, orangutanes, rhesus y macacos rabón, sin muchos inconvenientes o riesgos, y agrega que: "No hay razón para sospechar que las otras especies de primates son menos aptos para experimentar un nuevo proceso de socialización manejado cuidadosamente." Sin embargo, aconseja de probar estos nuevos métodos para cada especie, antes de realizar un proyecto de alojamiento social. Fritz (1989) informa que la nueva socialización de chimpancés alojados individualmente no provocó heridas ni muerte.

Se desaconseja fuertemente el alojamiento individual, a menos que el proceso experimental lo exija, en caso de agresión o para prevenir o impedir la propagación de enfermedades. Cuando el proceso experimental requiere el alojamiento individual, el Comité de protección de los animales institucional deberá asegurarse que esta exigencia es esencial para lograr los objetivos de experimentación. El Comité de protección de los animales debe exigir que el investigador describa las justificaciones científicas para el empobrecimiento ambiental, p. ej., como resultado de ciertas reglamentaciones o exigencias del protocolo experimental.

Se observó que los animales alojados individualmente tenían una frecuencia cardíaca reducida y una presión arterial alta, que se comparaba a las presiones altas notada en los humano diagnosticados como depresivos (Coelho y Carey, 1990).

En circunstancias donde el alojamiento individual está exigido, se deben tomar todas las medidas posibles para enriquecer el ambiente de la jaula (Reinhardt, Houser, Eisele et al. 1987; Bayne, Mainzer, Dexter et al. 1991), aunque los medios para lograrlo parecen aparentemente todavía muy limitados (Chamove, 1989). Cuando posible, se les dará la oportunidad de participar en actividades típicas de la especie. El papel del técnico que cuida a los animales es particularmente importante con los PNH alojados individualmente (Chamove, 1989; Wolfle, 1990). La familiaridad con el manipulador, con el ambiente y con los procedimientos, puede ayudar a reducir significativamente la ansiedad. Refuerzos positivos, utilizando recompensas tales como los alimentos, motivan a los animales en aceptar las manipulaciones sin miedo.

Se desarrolló un sistema de apego social a fin de evitar de recurrir al alojamiento individual para la toma de muestras de fluidos orgánicos y el monitoreo continúo de parámetros fisiológicos (Coelho y Carey, 1990).
 ii) Alojamiento por pareja
 Novak y Suomi (1988) declaran que los PNH alojados por pareja tienen un estado de salud generalmente superior al de muchos monos libres. En 1983, la colonia de Ottawa de la división de la protección de la salud del Ministerio de Salud de Canadá, realizó exitosamente una de las primeras tentativas en este sentido, o sea la cautividad de 700 cynomolgus hembras reproductivas (y de su descendencia subsiguiente) (McWilliam, 1989). Pero no se recomienda el alojamiento por pareja como siendo positivo en todos los casos (Crockett, 1990; Rupenthal y Walker, 1989), aunque parezca haber más beneficios que riesgos (Crockett, 1990).

Casi todas las combinaciones edad-sexo de alojamiento por pareja son posibles. Reinhardt (1987, 1988, 1991) y Reinhardt, Houser, Eisele et al. (1988) han emparejado exitosamente rhesus hembras adultas no relacionadas, machos adultos no relacionados, y adultos de ambos sexos con infantes.

La pareja provee una estimulación social y permite evitar algunos de los problemas asociados con grupos más grandes (Erwin, 1979; Crockett, 1990). Permite la mayoría de las interacciones sociales típicas de las especies, para animales de sexos y edades dados, con excepción de las interacciones entre muchos animales.

Reinhardt (1990c) hizo una innovación interesante, en un estudio de control reciente, cuando equipó con paneles de privacidad las jaulas de rhesus adultos emparejados isosexualmente (macho-macho, hembra-hembra). Encontraron que los animales pasaban más tiempo en compañía estrecha, y más tiempo a asear uno al otro y a abrazarse, mientras que se reducía significativamente la incidencia de conflictos entre congéneres.

Los monos que se emparejan deben ser compatibles. La compatibilidad puede definirse como una relación afiliativa que tiene interrelaciones de reciprocidad, tales como el asea y en cual ambos miembros parecen relajados. Este se produce solamente después de que una relación de dominancia se haya establecido. Reinhardt (1987) sugiere que hay compatibilidad cuando ninguno de los animales presenta señales de depresión, y cuando no se infligen mutuamente heridas serias.

Antes de emparejar a los animales, de debe permitir que los compañeros eventuales se familiaricen uno con el otro, colocándolos en jaulas adyacentes que permiten la comunicación visual y auditiva. Señales de dominancia, tales como la mirada fija, la boca toda abiertas (señal de amenaza), el vaivén o la mueca de miedo, quizás aparecerán en este momento, o poco después del emparejamiento.

Se puede reunir la pareja en una tercera jaula, para evitar manifestaciones agresivas (Erwin, 1979), que se asocian al territorio en algunas especies tales como los gibones. Los animales deberán controlarse regularmente para detectar señales de incompatibilidad, tales como las heridas, la negación de contacto, o la inapetencia. Una vez establecidas, no se deberá cambiar las parejas, a menos que lo exija el protocolo experimental.
iii) Alojamiento de grupo
 Los grupos numerosos de animales ofrecen un ambiente social más rico y se debe favorecerse en el caso de grupos susceptibles de permanecer relativamente estables. Sin embargo, se debe notar que los chimpancés se asocian temporariamente, al contrario de la mayoría de los primates grandes que forman grupos durables (Nishida y Hiraiwa-Hasegawa, 1987). En un ambiente experimental, es probable que la mejor manera de promover el bienestar de los primates que viven en grupos, como los rhesus, sea de criarlos en medio de congéneres o al interior de grupos sociales (Novak y Drewsen, 1989). Al momento de la formación de los grupos, los expertos deben ajustarlos de manera a minimizar la agresividad en cada unidad (Wolff y Ruppert, 1991).

Sin embargo, el alojamiento de grupo presenta desventajas que hay que considerar. El alto nivel de interacción social puede resultar en la transmisión de enfermedades así como también en el riesgo de heridas y de muerte (Beaver, 1989; Line, Clarke y Markowitz, 1989; Novak y Suomi, 1988; Wolverton, Ator, Beardsley et al. 1989; Line, 1987). Snowdon (1990) nota que las diversas especies no reaccionan todas de la misma manera a este modo de alojamiento. La formación de un grupo puede ser una ocasión de estrés. Sapolsky (1989) sostiene que demora hasta 12-15 meses antes que el nivel de estrés vuelva a la normal. Sin embargo, Reinhardt, Cowley, Scheffler et al. (1990) contestan este hecho en los rhesus. Erwin (1979) nota que "las peleas están bastante frecuentes en los grupos de primates, aun en su medio natural, pero el trauma debido a la agresión es un problema especialmente urgente en grupos cautivos de macacos y mandriles."

Los PNH forman rápidamente coaliciones mediante de las cuales establecen sus rangos de dominación y compiten para los alimentos y compañeros sexuales. Sacar a un mono de su grupo puede desorganizar la red existente de alianzas e inducir cambios en el rango jerárquico, lo que puede asociarse con peleas violentas que causan heridas (Kaplan, Manning y Zucker, 1980; Reinhardt, Reinhardt, Eisele et al. 1987). Se guardaran el menos tiempo posible a los animales que deben reintegrar su grupo.
 
c) Interacciones sociales con humanos
 Es preferible que las relaciones entre los PNH y el investigador o los técnicos sean tan frecuentes como posible (Hearn y Dixson, 1984; Bayne, 1989). Pero eso no significa hacer más que lo necesario relativamente al mantenimiento del animal y a los procedimientos de investigación. Las precauciones necesarias están descritas en el Volumen 2 de este Manual (CCAC, 1984).

Es la responsabilidad de cada institución evaluar la cuestión de los contactos físicos directos entre humanos y los PNH. En muchas circunstancias, es preferible autorizar solamente los contactos necesarios, a causa de los lazos humano-animal que se rompen cada vez que el personal cambia o al momento de la eutanasia, así como por los riesgos de transmisión de zoonosis al humano. Algunas de las enfermedades más importantes son el Herpesvirus simiae (B-Virus) y el virus de la fiebre hemorrágica infecciosa. Además, muchos PNH tienen una fuerza física muy grande en relación al tamaño de su cuerpo, y pueden infligir heridas serias al personal. También, los humanos pueden transmitir enfermedades infecciosas a los primates, p. ej., el sarampión y la tuberculosis.

El contacto físico forzado entre humanos y los PNH puede ser sumamente estresante para los monos. Moor-Jankowski y Mahoney (1989) relataron que la introducción de un nuevo técnico era suficiente para provocar, a menudo, cambios en las enzimas del hígado de los PNH, lo que podía comprometer las investigaciones. Muchos animales reaccionan a la presencia de un observador humano al igual que en la presencia de un predador, con comportamientos de asalto, emisión de gritos de alarme (Caine, 1989), y amenazas hacia los observadores (Wolff y Ruppert, 1991). La comunicación verbal con los monos, combinada con la presencia física del humano, es suficiente para que se acostumbren al hombre y puede reducir el estrés. Burt y Plant (1990) sugieren que la parta delantera de une jaula de alambre es preferible a las barras y que ayuda la interacción entre los animales y el personal.
 
d) Suplemento alimenticio y actividades de busca de alimentos
 Los primates necesitan una dieta bien equilibrada, compuesta de alimentos completos encontrados en el comercio, o de alimentos de la misma calidad que provienen de la Toysmd cocina de la institución. Se debe complementar esta dieta de manera a responder a las necesidades nutricionales de las especies utilizadas (Jones, 1972).

El suplemento alimenticio y la manera innovadora de presentar el alimento al mono, son maneras eficientes de contribuir al mejoramiento del bienestar de los primates, particularmente de los animales alojados individualmente. Algunos de los elementos nutritivos que convienen como suplemento alimenticio son pasas de uvas, frutas, preparaciones a base de menudillos de pollo y Prima-Treatsmd (Apéndice 2). Cortes de ramos frescos pueden usarse también como suplemento de la dieta, siempre cuando no sean plantas tóxicas y que hayan sido bien lavados para sacar el polvo y los plaguicidas.

El suplemento alimenticio puede también tomar la forma de alimentos-juguetes (p. ej., Kong) que contienen jugo congelado, pasta de maní o pasas de uvas (Apéndice 2). Se pueden esconder semillas, etc., en una cama espesa. Tales prácticas obligan al mono a buscar y/o trabajar para encontrar sus alimentos (Anderson y Chamove, 1984). Esta tarea estimulará la costumbre de forrajear que los PNH tienen en su ambiente natural, y será útil para reducir las manifestaciones estereotipadas e incrementar el comportamiento exploratorio (Anderson y Chamove, 1984; Boccia, 1989).
 
e) Ejercicio
 En su ambiente natural, la mayoría de los PNH se mueven mucho y regularmente a dentro de su territorio. Con la excepción del mono lechuza y de muchos lemúridos, los primates son diurnos, pasan gran parte del día a forrajear para encontrar comida, asearse o participar en otras actividades sociales. Por eso, los PNH alojados individualmente o por pareja en jaulas estándar por períodos largos de tiempo, parecen beneficiar de actividades parecidas con las que practicaban en su ambiente natural (Hearn y Dixson, 1984; Chamove, 1989; Burt y Plant, 1990).

No se ha demostrado que el simple hecho de incrementar el espacio disponible contribuye en mejorar el bienestar del animal (Novak y Suomi, 1988; Fajzi, Reinhardt y Smith, 1989; Novak y Meyer, 1988). Desde luego, un incremento de las agresiones se relacionó con un incremento del espacio para algunos primados cautivos (Novak y Meyer, 1988).

Las jaulas de ejercicio para los PNH fueron introducidas hace una década (Tolan, Malone y Rogers, 1980). Sin embargo, es preferible incrementar la complejidad ambiental, más bien que solamente incrementar el ambiente por sí mismo (Line, 1987; Line, Clark y Markowitz, 1989; Bryant, Rupniak e Iversen, 1988). Wolff y Ruppert (1991), en un informe sobre un programa de ejercicio que involucraba momos rhesus, cinomolgus y capuchinos, notan que la mayoría de los animales reaccionaban de una manera positiva. Se podía minimizar las peleas y las heridas mediante la observación continua. Gran parte del comportamiento agresivo no era físico, se expresaba vocalmente o por el castañeteo de los dientes en vez de morder.

Los PNH tienen generalmente una reacción de miedo las primeras veces que entran en un área de ejercicio (Wolff y Ruppert, 1991). Sin embargo, es posible estimularlos, haciendo coincidir el período de ejercicio con la hora de la comida. También, se incitan los monos a forrajear cuando se esconden alimentos en una cama espesa. Para dar al animal un sentimiento de seguridad, se le deja la libertad de moverse entre la jaula de ejercicio y su propia jaula.

Si más de un de mono se ejercen al mismo tiempo, deberían ser compañeros de jaula. Sin embargo, es posible, a veces, integrar a monos alojados solos o en pareja, en grupos de ejercicio, siempre cuando estos animales vivan en el mismo cuarto y que hagan ejercicio juntos regularmente. Pero hay primero que asegurarse de su compatibilidad.
 
f) Enriquecimiento físico del ambiente de alojamiento
 Es importante de dar al animal un máximo de control (o aun la impresión de control) sobre su ambiente (Line, 1987). El CCPA (véase el Anexo I) estableció sus directrices en cuanto a las dimensiones mínimas de las jaulas. Para enriquecer la vida en este ambiente y favorecer las actividades, se pueden instalar dispositivos tales como ramas pequeñas (O'Neill, 1989), juguetes (Line, Clarke y Markowitz, 1989), varas (Crockett, 1990), hamacas (Bayne, Suomi y Brown, 1989) y alimentos juguetes (Beaver, 1989; Chamove y Anderson, 1989). La adición de tales elementos de enriquecimiento es particularmente importante para los animales alojados individualmente (Fajzi, Reinhardt y Smith, 1989), donde los dispositivos que favorecen actividades de busca parecen tener más éxito (Crockett, 1990; Bayne, Mainzer, Dexter et al. 1991). Jerome y Szostak (1987) sostienen que los mandriles utilizan elementos que estimulan la busca de alimentos más frecuentemente que los juguetes. El escalamiento es un ejercicio especialmente bueno. Bryant, Rupniak e Iversen (1988) sostienen que los animales benefician más de un ambiente de vida enriquecido que de un programa de ejercicios. Los dispositivos de enriquecimiento y sus proveedores están enumerados en el Apéndice 2.

Según Wolfle (1990), pruebas de elección permiten al animal indicar su preferencia para un ambiente o un juguete. Otras pruebas miden la frecuencia de uso de un nuevo espacio o de nuevos "juguetes". Se ha sugerido la rotación de los juguetes como medio de estimulación (McWilliam, 1989).

Dada la importancia de la visión en los PNH, particularmente para Macaca nemestrina (Cole, 1963), se deberían ubicar las jaulas de manera tal que los monos puedan ver o otros animales de su especie. Las jaulas con paredes laterales llenas impiden el contacto visual. Si el contacto físico es posible, se debe asegurar que los animales sean compatibles.

No hay concordancia de opiniones con respecto al uso de dispositivos audiovisuales (radio, video, televisión) para mejorar el bienestar de los PNH. Estos parecen ser particularmente benéficos cuando los monos tienen la libertad de encender y apagar los aparatos (Beaver, 1989; Line, Clarke, Ellman et al. 1987). En algunas situaciones, el uso de métodos auditivos servirá para calmar a los PNH, pero algunos sonidos pueden molestarlos y causar un estrés.

Los medios visuales de enriquecimiento pueden ser estresantes si los monos perciben las imágenes como amenazantes. Esto puede ser evitado por la preparación de videos especialmente concebidos para divertir a los PNH. Se ha reportado informalmente que los monos están particularmente fascinados por las imágenes que representan su ambiente natural, o los animales que lo pueblan. Los PNH están fascinados por videos de ellos mismo (Chapais, com. pers., 1990).
 
6. Disposición
 Siguiendo la terminación de un estudio, se debería considerar usar de nuevo los PNH utilizados en investigaciones no invasivas, en un esfuerzo para minimizar el número de animales experimentales. Sin embargo, los monos ya usados en proyectos invasivos o estresantes no se deben someter nuevamente a procedimientos estresantes, y se debería realizar la eutanasia siguiendo las directrices detalladas luego en este Manual. Se aconseja fuertemente utilizar al máximo los tejidos de los PNH, los especímenes histológicos, etc.

Es raramente justificable de mantener a un animal en el laboratorio, siguiendo la terminación de una investigación, con el pretexto de que, quizás, puede requerirse para futuros estudios.
 
7. Resumen
 Cuando se consideran todos los factores relativos al bienestar de los PNH, debemos recordar que "el bienestar es un fenómeno dinámico y en evolución constante, porque depende de las experiencias pasadas, de las circunstancias actuales, y de futuras expectativas" (Wolfle, 1990).